Морфология хищного растения непентес

Кувшин - это модифицированная часть листа, приспособленная для ловли и переваривания добычи.

Розетка Непентеса развивается достаточно медленно. За первый год роста из семян она достигает всего 2,5 см в диаметре. Если Непентес не эпифит, т.е. растет и развивается на земле, то кувшины одного и того же растения могут очень сильно отличаться по форме, размеру и окраске. Различают так называемые Нижние кувшины и Верхние кувшины.

  Нижние кувшины Nepenthes rafflesiana

Нижние кувшины более крупные, приземистые и зачастую имеют более округлую форму. Как правило кувшин имеет 2 ребра, образующие Крылья, покрытые волосками. Крылья выполняют роль дополнительной опоры для растущего кувшина и являются своеобразными ступеньками для добычи. После того, как растение достигает зрелого возраста, а это происходит через 5-10 лет, Непентес начинает искать опору, реализуя свою лиановую природу. Образующиеся усики ищут опору, цепляются за нее, и уже после этого могут образовывать воздушные Верхние кувшины. Эти кувшины настолько сильно отличаются от нижних, что их можно принять за другой вид Непентес. Верхние кувшины намного меньше, более изящны и вытянуты, что позволяет растению без труда виться вверх в поисках добычи. Они менее ярки и выразительны чем Нижние кувшины.

Верхний кувшин Nepenthes rafflesiana

Восхождение Непентес связано прежде всего с тем что бы выбросить цветоножку как можно ближе к солнечному свету. Именно поэтому они карабкаются по кустарникам и деревьям. Верхняя лиана может быть от одного до 20 метров. Мужские и женские цветки находятся на разных растениях, но выглядят похожими друг на друга. Как правило цветы невзрачные, но у некоторых видов могут быть красочным и достаточно привлекательным.

Длинные цветоносы возникают из ствола и удерживаются в вертикальном положении. Каждая ножка имеет от десятков до сотен маленьких, плотно упакованных цветов. Отдельные цветки имеют короткие стебли и не имеют истинных чашелистиков или лепестков. Вместо этого у них есть четыре коротких, каплевидных листочков.

Цветонос и семена Nepenthes

После окончания цветения стебли обычно продолжают расти, а внизу появляются побеги и очень быстро начинают формироваться новые розетки.

 Молодые розетки Nepenthes

Вернемся к строению кувшина. Кувшин – это метаморфизованная верхняя часть черешка. Когда кувшин только развивается из почки, кувшинное устье (отверстие) плотно закрыто крышкой. В дальнейшем, когда кувшин становится развитым, крышка открывается. Она приподнимается, располагаясь под углом. Крышка препятствует попаданию в кувшин дождевой воды, препятствуя разбавлению пищеварительной жидкости.

Онтогенез развития ловчего кувшина Nepenthes

Обрамляет отверстие кувшина – перистом. Перистом у разных видов различен по форме, размеру и окраске, но обладает одним уникальным свойством.

Внешний вид перистома у разных видов Nepenthes 

Поверхность перистома содержит микроскопические впадины между соседними эпидермальными клетками — своеобразные поры, в которых находится смазочная жидкость — вода или нектар. Вода может попадать туда во время дождя или вследствие конденсации влаги из воздуха. Нектар выделяют многочисленные железы растения. Такое строение приводит к эффекту, подобному аквапланированию — возникновению гидродинамического клина в пятне контакта шины автомобиля. При большой скорости на дороге, покрытой слоем воды, шина не успевает продавить водяную плёнку и может полностью потерять контакт с дорогой.

Так и здесь: — небольшой слой жидкости на перистоме растения приводит к тому, что лапки насекомого теряют сцепление с его поверхностью.

Другой ловчий механизм непентесов организован более изощренно. В верхней части внутренней стенки кувшина располагаются железы, секретирующие воск. Восковой налет двухслойный; верхний слой состоит из налегающих друг на друга мельчайших чешуек, или кристаллов, которые легко отрываются от нижнего слоя и прилипают к лапкам членистоногих. В результате нарушается сцепление лапок со стенками кувшина, и животное оказывается на дне.

Внутренние стенки кувшинов непентесов покрыты беловатым восковым слоем, благодаря которому  животные соскальзывают внутрь. В зависимости от вида восковой слой может покрывать всю поверхность внутренней стенки (a), или только ее часть (b), или полностью отсутствовать (c).

Степень выраженности воскового налета сильно варьирует у разных видов: у одних вся внутренняя поверхность выше уровня жидкости покрыта восковым налетом (a), у других — только часть поверхности (b), у третьих восковые чешуйки совсем отсутствуют (c). Преимущество восковых чешуек заключается в том, что они всегда эффективны независимо от влажности среды.

Анатомия кувшина Nepenthes

Есть ли корреляция между морфологическим строением кувшинов и механизмом ловли? Какой механизм ловли ближе к предковому типу? Биологи из Кембриджского университета (Великобритания) и американских Роуландовского института при Гарвардском университете и Калифорнийского университета в Беркли решили сравнить филогению непентесов, ранее построенную по молекулярным маркерам (Meimberg et al., 2001), с морфологией кувшинов, которая, как оказалось, не так уж хорошо изучена. Для этого авторы измеряли длину кувшина от вершины до основания, максимальную ширину кувшина на уровне отверстия и ширину перистома в том же месте (a).

Морфологические параметры, измерявшиеся у разных видов непентесов. (а) l — длина кувшина, w — ширина кувшина, p — ширина перистома; (b) границы вырезаемого лезвием сектора кувшина шириной 5–10 мм; (c) вырезанный сектор; (d) внутренняя (inward) и наружная (outward) части перистома, которые измеряли после расправления на горизонтальной поверхности. 

Кроме того, авторы исследовали геометрию перистома. Для этого в кувшине вырезали сектор 5–10 мм шириной, как это показано на рис. (b–c), который затем расправляли на горизонтальной поверхности и измеряли длину внутренней и наружной частей перистома (d). Степень выраженности воскового налета оценивали по трем градациям (рис. предыдущий). «Хорошо развитый слой» подразумевал наличие воска по всей внутренней поверхности кувшина и не менее 1/3 его длины; «редуцированный слой» обозначал наличие воскового кольца, ограниченного внутренним краем перистома, или воскового треугольника в задней части кувшина; полное отсутствие воска обозначалось, как «слой отсутствует». Оказалось, что у видов без воскового слоя достоверно шире перистом, чем у видов с развитым восковым слоем; виды с редуцированным слоем имели, соответственно, промежуточный по ширине перистом. Анализ соотношения длины внутренней и наружной поверхностей перистома показал, что относительная длина внутренней поверхности больше у видов без воскового слоя.

Диаграмма иллюстрирует увеличение ширины и удлинение внутренней части перистома в зависимости от увеличения поверхности, покрытой восковым слоем. Черные и белые полоски обозначают ширину (относительно длины кувшина) внутренней и наружной поверхностей перистома соответственно. Нижняя группа видов имеет развитый восковой слой, средняя — редуцированный, верхняя — не имеет воскового слоя. 

Чтобы понять, как эволюционировали кувшины непентесов, авторы сравнили морфологические и молекулярные данные. Для этого они использовали филогению, построенную на основании анализа некодирующего участка генома хлоропластов (см. также Chloroplast) trnK (Meimberg et al., 2001). Авторы использовали не только собственные измерения, но и ранее полученные измерения ширины перистома (McPherson, 2009). Оказалось, что общий предок всех современных непентесов имел относительно маленькие кувшины (не более 135 мм длиной) с развитым восковым слоем и узким перистомом. Этот вывод напрашивается при анализе кладограмм (рис. 5), так как ныне живущие виды именно с такими характеристиками занимают наиболее базальные ветки. В других кластерах наблюдается разнообразие: у близкородственных видов величина воскового слоя варьирует, равно как и чрезвычайно изменчива общая ширина и относительная ширина внутренней части перистома. Очевидно, что потеря воскового слоя происходила в разных группах независимо, а бывало и так, что слой исчезал, а потом опять приобретался (как в группе видов N. belii, N. merrilliana, N. burkei, N. ventricosa, N. insignis, N. sibuyanensis). Тот факт, что приобретение и потеря воскового слоя может происходить быстро в процессе эволюции, также подтверждается тем, что у некоторых видов непентесов присутствуют разные типы кувшинов. Например, у N. rafflesiana, N. inermis и N. lowii кувшины, расположенные у земли, имеют развитый восковой слой, а кувшины, растущие на верхушках лиан, лишены его. По-видимому, степень выраженности воскового слоя контролируется эпигенетическими механизмами, а не путем потери или приобретения генов.

Почему у непентесов встречается либо один, либо другой механизм ловчего аппарата? По-видимому, разные механизмы приспособлены для ловли разных типов жертв. Так, для N. rafflesiana показано, что верхние кувшины привлекают в основном летающих насекомых, тогда как в нижние кувшины попадают преимущественно муравьи (Moran, 1996). Кроме того, разные кувшины могут быть эффективны в разное время суток. Кувшины с влажным перистомом больше ловят насекомых в ночное время, когда влажность повышена. Напротив, кувшины с восковым слоем эффективны в любое время суток, но днем они имеют явное преимущество еще и потому, что отсутствует конкуренция с кувшинами другого типа. Такая специализация усиливается разными механизмами привлечения потенциальных жертв. Всё у того жеN. rafflesiana верхние кувшины выделяют ночью сильный запах, привлекающий насекомых, тогда как нижние кувшины практически не пахнут.

Конкуренция за жертву может приводить к тому, что близкородственные, симпатрические виды непентесов имеют кувшины разных типов. Это показал Моран, исследуя шесть видов на острове Борнео. Тем же автором отмечена удивительная специализация у cимпатрических видов N. ampullaria и N. albomarginata. Первый питается в основном не животными, а листовым опадом, тогда как второй специализируется на ловле термитов (Moran et al., 2003).

Отсутствие или обилие потенциальных жертв как движущая сила эволюции непентесов может приводить к совершенно удивительным формам питания. Например, высоко в горах в северной части острова Борнео встречается N. rajah. В этих местах не очень много насекомых. Выяснилось, что N. rajah привлекает горных тупай и крыс, которые любят лакомиться нектаром непентесов, слизывая его с нижней стороны зонтика. При этом они испражняются в кувшин, и растение извлекает все необходимые вещества из помета млекопитающих. Строение кувшина вполне отвечает его функции: перистом широкий, но не скользкий, а вся конструкция усилена, чтобы выдержать дополнительный вес (Greenwood et al., 2011).

Таким образом, различия в морфологии ловчего аппарата непентесов отражают различные стратегии ловли их жертв и способов питания. Давление отбора, направленное в основном на максимальное извлечение питательных веществ в разных экологических условиях, оказывается основной движущей силой быстрого видообразования непентесов.

В статье использованы материалы: U. Bauer, C. J. Clemente, T. Renner, W. Federle. Form follows function: morphological diversification and alternative trapping strategies in carnivorous Nepenthes pitcher plants // Journal of Evolutionary Biology. Published online 25.10.2011.