Насекомоядные растения из рода Nepenthes демонстрируют потрясающее разнообразие форм и размеров кувшинов, которые представляют собой изощренные ловушки для насекомых. Оказалось, что разные виды непентесов используют разные приспособления для ловли. У одних видов широкий верхний край (перистом) кувшина покрыт водной пленкой, с которого насекомые соскальзывают внутрь, тогда как у других видов сильнее развит особый восковой налет на внутренней стороне кувшина, который также способствует соскальзыванию. Сравнение молекулярной филогении и морфологии показало, что предковые формы непентесов имели узкие перистомы и развитый восковой налет, который в процессе эволюции исчезал независимо в разных группах. Различные стратегии ловли связаны с пищевой специализацией, которая, по-видимому, является основной движущей силой бурного видообразования непентесов.
Рис. 1. Разнообразие форм, окраски и размеров кувшинов в роде Nepenthes. (a) N. hurreliana, (b) N. muluensis, (c) N. mirabilis var. echinostoma, (d) N. rajah, (e) N. tentaculata, (f) N. ampullaria, (g) N. gracilis, (h) N. lowii. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology
Насекомоядные растения из рода Nepenthes можно часто встретить в оранжереях и ботанических садах. Они завораживают нас разнообразием форм, размеров и окраски кувшинов (рис. 1), которые представляют собой сильно видоизмененные листья и служат в основном для ловли мелких животных, в первую очередь членистоногих. Непентесы, как и другие насекомоядные растения, способны расти на почвах, бедных азотом, фосфором, калием и другими элементами, которые они с лихвой получают при переваривании животных. Яркие кувшины привлекают к себе не только членистоногих, но даже птиц и некоторых мелких млекопитающих сладким нектаром и яркой окраской. Чтобы в ловчий аппарат не попадала дождевая вода, над его входным отверстием приподнят «зонтик», представляющий собой верхнюю лопасть листовой пластинки. Животное, оказавшись на краю кувшина, соскальзывает внутрь и попадает в жидкость, которая выделяется пищеварительными железами на дне кувшина. Эта жидкость не только содержит протеолитические ферменты и особую микрофауну, но и обладает вязкоупругими свойствами, которые мешают жертве выбраться из ловушки.
Оказывается, непентесы представляют собой замечательную систему для исследования эволюции морфологических признаков и их функций. Этот род включает в себя более 100 видов, встречающихся в основном в тропической Азии. Максимальное разнообразие видов отмечается на островах Борнео (36 видов), Суматре (более 30 видов) и Филиппинах (21 вид). Степень их эндемизма крайне высока (около 75% для Суматры, 80% для Борнео и 95% для Филиппин). У непентесов известно два механизма ловчего аппарата. Один из них — аквапланирование на влажном верхнем крае кувшина (перистоме). Благодаря специфической микроструктуре перистома капли воды образуют тонкую водную пленку, по которой насекомые соскальзывают внутрь. При низкой степени влажности среды перистом может высыхать и тогда становится абсолютно неэффективным для ловли.
Другой ловчий механизм непентесов организован более изощренно. В верхней части внутренней стенки кувшина располагаются железы, секретирующие воск. Восковой налет двухслойный; верхний слой состоит из налегающих друг на друга мельчайших чешуек, или кристаллов, которые легко отрываются от нижнего слоя и прилипают к лапкам членистоногих. В результате нарушается сцепление лапок со стенками кувшина, и животное оказывается на дне. Степень выраженности воскового налета сильно варьирует у разных видов: у одних вся внутренняя поверхность выше уровня жидкости покрыта восковым налетом, у других — только часть поверхности, у третьих восковые чешуйки совсем отсутствуют (рис. 2). Преимущество восковых чешуек заключается в том, что они всегда эффективны независимо от влажности среды.
Рис. 2. Внутренние стенки кувшинов непентесов покрыты беловатым восковым слоем, благодаря которому животные соскальзывают внутрь. В зависимости от вида восковой слой может покрывать всю поверхность внутренней стенки (a), или только ее часть (b), или полностью отсутствовать (c). Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology
Есть ли корреляция между морфологическим строением кувшинов и механизмом ловли? Какой механизм ловли ближе к предковому типу? Биологи из Кембриджского университета (Великобритания) и американских Роуландовского института при Гарвардском университете и Калифорнийского университета в Беркли решили сравнить филогению непентесов, ранее построенную по молекулярным маркерам (Meimberg et al., 2001), с морфологией кувшинов, которая, как оказалось, не так уж хорошо изучена. Для этого авторы измеряли длину кувшина от вершины до основания, максимальную ширину кувшина на уровне отверстия и ширину перистома в том же месте (рис. 3a). Кроме того, авторы исследовали геометрию перистома. Для этого в кувшине вырезали сектор 5–10 мм шириной, как это показано на рис. 3b–c, который затем расправляли на горизонтальной поверхности и измеряли длину внутренней и наружной частей перистома (рис. 3d). Степень выраженности воскового налета оценивали по трем градациям (рис. 2). «Хорошо развитый слой» подразумевал наличие воска по всей внутренней поверхности кувшина и не менее 1/3 его длины; «редуцированный слой» обозначал наличие воскового кольца, ограниченного внутренним краем перистома, или воскового треугольника в задней части кувшина; полное отсутствие воска обозначалось, как «слой отсутствует».
Рис. 3. Морфологические параметры, измерявшиеся у разных видов непентесов. (а) l — длина кувшина, w — ширина кувшина, p — ширина перистома; (b) границы вырезаемого лезвием сектора кувшина шириной 5–10 мм; (c) вырезанный сектор; (d) внутренняя (inward) и наружная (outward) части перистома, которые измеряли после расправления на горизонтальной поверхности. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology
Оказалось, что у видов без воскового слоя достоверно шире перистом, чем у видов с развитым восковым слоем; виды с редуцированным слоем имели, соответственно, промежуточный по ширине перистом. Анализ соотношения длины внутренней и наружной поверхностей перистома показал, что относительная длина внутренней поверхности больше у видов без воскового слоя (рис. 4).
Рис. 4. Диаграмма иллюстрирует увеличение ширины и удлинение внутренней части перистома в зависимости от увеличения поверхности, покрытой восковым слоем. Черные и белые полоски обозначают ширину (относительно длины кувшина) внутренней и наружной поверхностей перистома соответственно. Нижняя группа видов имеет развитый восковой слой, средняя — редуцированный, верхняя — не имеет воскового слоя. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology
Чтобы понять, как эволюционировали кувшины непентесов, авторы сравнили морфологические и молекулярные данные. Для этого они использовали филогению, построенную на основании анализа некодирующего участка генома хлоропластов(см. также Chloroplast) trnK (Meimberg et al., 2001). Авторы использовали не только собственные измерения, но и ранее полученные измерения ширины перистома (McPherson, 2009). Оказалось, что общий предок всех современных непентесов имел относительно маленькие кувшины (не более 135 мм длиной) с развитым восковым слоем и узким перистомом. Этот вывод напрашивается при анализе кладограмм (рис. 5), так как ныне живущие виды именно с такими характеристиками занимают наиболее базальные ветки. В других кластерах наблюдается разнообразие: у близкородственных видов величина воскового слоя варьирует, равно как и чрезвычайно изменчива общая ширина и относительная ширина внутренней части перистома. Очевидно, что потеря воскового слоя происходила в разных группах независимо, а бывало и так, что слой исчезал, а потом опять приобретался (как в группе видов N. belii, N. merrilliana, N. burkei, N. ventricosa, N. insignis, N. sibuyanensis).
Рис. 5. Кладограммы, построенные на основании молекулярных филогенетических реконструкций видов рода Nepenthes. На левом дереве нанесены морфологические данные из работы McPherson, 2009, на правом дереве — морфологические данные из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology. Знаки вопроса обозначают отсутствие сведений. Ширина перистома, посчитанная относительно длины кувшина (левое дерево) и ширина внутренней поверхности перистома (правое дерево) обозначаются кружками, степень выраженности воскового слоя обозначаются цветом. Дерево построено методом максимального правдоподобия. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Evolutionary Biology
Тот факт, что приобретение и потеря воскового слоя может происходить быстро в процессе эволюции, также подтверждается тем, что у некоторых видов непентесов присутствуют разные типы кувшинов. Например, у N. rafflesiana, N. inermis и N. lowii кувшины, расположенные у земли, имеют развитый восковой слой, а кувшины, растущие на верхушках лиан, лишены его. По-видимому, степень выраженности воскового слоя контролируется эпигенетическими механизмами, а не путем потери или приобретения генов.
Почему у непентесов встречается либо один, либо другой механизм ловчего аппарата? По-видимому, разные механизмы приспособлены для ловли разных типов жертв. Так, для N. rafflesiana показано, что верхние кувшины привлекают в основном летающих насекомых, тогда как в нижние кувшины попадают преимущественно муравьи (Moran, 1996). Кроме того, разные кувшины могут быть эффективны в разное время суток. Кувшины с влажным перистомом больше ловят насекомых в ночное время, когда влажность повышена. Напротив, кувшины с восковым слоем эффективны в любое время суток, но днем они имеют явное преимущество еще и потому, что отсутствует конкуренция с кувшинами другого типа. Такая специализация усиливается разными механизмами привлечения потенциальных жертв. Всё у того же N. rafflesiana верхние кувшины выделяют ночью сильный запах, привлекающий насекомых, тогда как нижние кувшины практически не пахнут.
Конкуренция за жертву может приводить к тому, что близкородственные, симпатрические виды непентесов имеют кувшины разных типов. Это показал Моран, исследуя шесть видов на острове Борнео. Тем же автором отмечена удивительная специализация у cимпатрических видов N. ampullaria и N. albomarginata. Первый питается в основном не животными, а листовым опадом, тогда как второй специализируется на ловле термитов (Moran et al., 2003).
Отсутствие или обилие потенциальных жертв как движущая сила эволюции непентесов может приводить к совершенно удивительным формам питания. Например, высоко в горах в северной части острова Борнео встречается N. rajah. В этих местах не очень много насекомых. Выяснилось, что N. rajah привлекает горных тупай и крыс, которые любят лакомиться нектаром непентесов, слизывая его с нижней стороны зонтика. При этом они испражняются в кувшин, и растение извлекает все необходимые вещества из помета млекопитающих. Строение кувшина вполне отвечает его функции: перистом широкий, но не скользкий, а вся конструкция усилена, чтобы выдержать дополнительный вес (Greenwood et al., 2011).
Таким образом, различия в морфологии ловчего аппарата непентесов отражают различные стратегии ловли их жертв и способов питания. Давление отбора, направленное в основном на максимальное извлечение питательных веществ в разных экологических условиях, оказывается основной движущей силой быстрого видообразования непентесов.
Источник: U. Bauer, C. J. Clemente, T. Renner, W. Federle. Form follows function: morphological diversification and alternative trapping strategies in carnivorousNepenthes pitcher plants // Journal of Evolutionary Biology. Published online 25.10.2011.
NEPENTHES - ВИДЫ
